L'un des nouveaux modes multijoueurs sera le "Dernier homme vivant", qui est une variante du "Team DeathMatch".

Comme mentionné dans des préviews précédentes, Enemy Territory se passe un an avant les évènements de Return to Castle Wolfenstein. Vous incarnez toujours l'héroïque B.J. Blazkowicz bien que, comme le jeu est une préquelle, B.J. ne soit pas encore un agent du BOS. Par contre, il commande un groupe de Rangers de l'armée américaine, envoyés dans des missions délicates pour saboter des opérations nazies durant les premiers mois de la Seconde Guerre Mondiale. Cette campagne, répartie dans 20 missions individuelles, a des airs de mode multijoueur. Cela est dû au fait que B.J. sera accompagné de 6 coéquipiers contrôlés par l'ordinateur, qui varieront tous par leurs spécialités correspondant à leur classe de personnage. Votre première mission vous emmènera dans des ruines de l'Ancienne Egypte, dans laquelle des soldats nazis ont soi-disant kidnappé un scientifique allié, afin d'essayer d'utiliser ses connaissances ésotériques pour accomplir leurs desseins. Apparemment, toutefois, même si le scénario du jeu abordera des thèmes comme les morts-vivants, les ennemis que vous affronterez dans Enemy Territory seront des êtres bien vivants, qui respirent.

Avant chaque mission, vous choisissez qui de ces Rangers vous voulez à vos côtés, et, au niveau actuel du développement, vous pouvez leur adresser divers ordres, comme de demander à un toubib de vous soigner, ou de demander des munitions, comme vous discuteriez avec des joueurs contrôlés par des humains dans le mode multijoueur. Dans certaines missions, vous pourrez prendre plus de Rangers avec vous que d'autres, et, la plupart du temps, ils sont parfaitement capables de se défendre sans votre aide, bien que vous devrez adresser à quelques uns d'entre eux des ordres importants à des moments-clés d'une mission de temps à autre. Beaucoup d'endroits sont, par exemple, bloqués par des portes ou autres obstacles. Dans une telle situation, vous devrez clairement indiquer à l'Ingénieur qu'il doit nettoyer la zone avant de pouvoir continuer votre route.

Une autre influence évidente du mode multijoueur sur la campagne solo est la manière que le jeu gère la mort du personnage. Au lieu de vous obliger de recommencer une mission complète quand vous mourrez, vous (et vos coéquipiers) entrerez dans le mode Limbes, rendu célèbre par les affrontements multijoueurs de Return to Castle Wolfenstein. Quand votre barre de santé est totalement vide, vous tombez par terre, et vous ne saurez plus du tout bouger ni tirer. Toutefois, vous serez toujours capable d'ordonner des choses à vos coéquipiers, et vous pourrez demander au toubib de vous soigner. Si vous ne voulez pas attendre, ou que vous avez utilisé toutes les seringues de résurrection de votre Médecin, vous pouvez choisir de recommencer le niveau depuis le début, et revenir à l'endroit où se trouve votre escouade. Selon le producteur Jonathan Moses, les développeurs résolvent toujours quelques problèmes, comme le nombre de fois qu'il est possible à un toubib de vous relever, le nombre de seringues qui peuvent être ramassées à travers un niveau donné, etc... Apparemment, les développeurs ne veulent pas que vous puissiez donner simplement des ordres à votre équipe comme d'annihiler toute résistance qu'elle rencontrera, de tuer les ennemis restants, et de ressusciter vos camarades tombés au combat.

Vous pourrez donner des ordres à vos coéquipiers comme si vous discuteriez avec d'autres joueurs.

Comme pour la partie multijoueur du jeu, elle a aussi subi quelques changements notables depuis Return to Castle Wolfenstein. Le système de classes de personnages du jeu, par exemple, a été retravaillé pour s'accommoder d'une nouvelle classe, et d'un nouveau système de promotion des joueurs actifs. Le Lieutenant du jeu original est maintenant appelé "Field Ops" (Commandant). Cette modification est essentiellement destinée à éviter la confusion avec le nouveau système de promotion sur le terrain d'Enemy Territory. Tous les joueurs, peu importe leur classe, ont cinq caractéristiques que le jeu va conserver d'une partie à l'autre. Elles concernent les armes lourdes et légères, la bravoure sur le champ de bataille, les aptitudes d'Ingénieur et de Médecin, et chacune d'entre elles peut être améliorée cinq fois. Ces mises à jour surviennent de manière un peu transparente (tuez un certain nombre d'ennemis avec un pistolet, par exemple, et votre aptitude en armes légères va augmenter), et chacune se traduit par une promotion de grade. Des promotions différentes seront récompensées différemment. Une amélioration dans l'aptitude de bravoure sur le champ de bataille vous récompensera du fait que vous êtes un joueur actif sur le terrain, et non un campeur, et cela se traduira par une augmentation du boost de stamina, par exemple.

Le second changement majeur de la partie multijoueur de Wolfenstein est l'ajout de la classe "Covert Ops" (Espion). Le silence est sa spécialité, et donc son arme principale est un nouveau fusil de précision silencieux. Il a également l'aptitude de transporter une version plus discrète du Sten du jeu original. Les aptitudes secondaires du joueur Espion incluent la possibilité de repérer des mines terrestres (qui peuvent maintenant être posées par les Ingénieurs) en utilisant ses jumelles. Son déguisement sera obsolète s'il utilise son arme, mais autrement, la seule façon pour un ennemi de repérer un joueur Espion déguisé est de voir l'arme qu'il porte, ou l'absence de nom au-dessus de sa tête (quand vous visez vos alliés réels dans le jeu, leur nom apparaît au-dessus de leur tête).

La campagne solo d'Enemy Territory inclura des niveaux avec de multiples objectifs, comme dans le mode multijoueur de Wolfenstein.